La Chiesa, come peraltro l'adiacente Collegio che ne condivide la vicenda costruttiva, è situata nel cuore della città antica. La prima pietra fu posata il 9 giugno 1664 sulla grande platea ottenuta dalla demolizione dei fabbricati in quegli anni acquisiti e successivamente abbattuti. Erano presenti il duca minorenne Francesco II d'Este assistito dalla duchessa reggente Laura Martinozzi, l'intera corte, il rettore e tutti i membri della Congregazione. Dopo la benedizione del vescovo il popolo continuò per tutta la notte a portare materiali per riempire le fondamenta. La decisione di avviare una nuova costruzione (il primo oratorio, fondato nel 1640, occupava la sola navata di sinistra e aveva l'altare maggiore ove ora si apre la porta della sagrestia) risponde all'intento della Congregazione di intervenire in modo più incisivo nella vita spirituale della città. Grazie alla grande quantità di donativi e alle ingenti agevolazioni fiscali già nel 1667 la nuova chiesa poté essere aperta al pubblico, anche se i lavori non erano terminati e soltanto nel 1684 si eressero il presbiterio e il coro.
La chiesa fu chiusa al culto nel 1963 e trasformata, dopo i lavori di restauro del 1979-80, in auditorium. Da allora ospita concerti, mostre, convegni, conferenze e rappresentazioni teatrali.